Игровой процесс Quake: The Offering начинается с того, как безымянный рейнджер получает телефонный звонок от своего командира в 4 утра. Его обязали немедленно приехать на секретную базу. Прибыв туда в половину шестого, солдат получает объяснения от командира. Рассказывается о передовой технологии Слипгейт, благодаря которой можно телепортировать существ и неживые объекты.

Технология Slipgate была использована против людей, поскольку враг с кодовым именем Quake начал пользоваться телепортирующими устройствами для переноски своей армии внутрь секретной базы центрального персонажа. Противники, прибывшие с другой точки вселенной, начали убивать людей внутри базы, воровать механизмы и сражаться с человечеством. Люди подозревают, что противник готов выпустить все свои силы для захвата Земли.

Пользователь становится лучшим воином, на которого положены большие надежды. Предстоит осуществить операцию "Контрудар" и остановить Quake. Протагонист получает доступ к командованию любыми войсками и применению всего имеющегося оружия. Геймплей представлен в виде шутера от первого лица. Перед прохождением геймер сможет выбрать 1 из 4 уровней трудности. Последняя сложность разблокируется, если добраться до определенной секретной области. По мере продвижения юзер добирается до более мощного оружия, как правило, созданного врагами.