Действия Wing Commander: Academy начинаются с неумолимых атак Килрати, сосредоточенных на подразделения Конфедерации. Фракция набирает больше пилотов, чтобы сдержать натиск. Им не нужны новички, лишь профессионалы своего дела, способные выдержать трудные ситуации и принести победу. Центральный персонаж становится именно таким пилотом, готовым воевать с давними врагами.

В Академии главный герой пройдет всю подготовку пилота Конфедерации и испытает собственные способности в настоящих сражениях. Геймплей позволяет пользователю создавать собственные сценарии и придумывать задачи. В быстро матче локация, противники и другие аспекты сгенерируются процедурным образом. Режим Gauntlet – марафон, состоящий из 15 уровней, испытывающий навыки геймера с постоянно растущими силами противника.

В прохождении юзер встретится с Маньяком, Ангелом и Гоббсом. Конструктор миссий включает сотни функций для проектирования уникальных сценариев и сюжетных линий. Сюжетная кампания начинается с обучения, а после увеличивает сложность прохождения последующие уровни, включая больше противников и модернизируя искусственный интеллект. Окружение часто создает разные преграды и объекты, но их также можно использовать для собственных целей, маневрируя или заманивая оппонентов.