Загадочная атмосфера в Ayakashibito наполнена опасными приключениями главного героя по имени Рюичи Такебе, что попадает на странный остров. В мире произошла глобальная катастрофа, что затронула человечество и переменила порядок жизни. Пользователи сталкиваются с проблемами сверхлюдей, появившихся впоследствии ужасной войны. После экспериментальных действий в лабораториях, получилось вывести новый класс людей, что способны менять свои тела в оружие, обладая при этом большой силой.

Герой в Аякашибито будет подростком, что обнаруживает странную лисичку, помогающую ему справляться с жизненными трудностями и сбегать с острова. В процессе совместного путешествия, протагонист повстречает девушку, с которой будет сближаться и подробнее разбираться в собственных личностных переживаниях. Пользователям предстоит наблюдать за развитием сюжетной линии, где получится оказывать влияние на происходящие события. Геймеры будут читать диалоги и подбирать желаемые реплики в процессе бесед.

Главной задачей для героев становится поиск лекарств, что помогут справиться с аномальной болезнью под названием "ASSHS", что развивается и начинает прогрессировать, вызывая более жуткие мутации среди населения. Рюичи Такабе будет сталкиваться с большим количеством препятствий на своем пути, знакомясь с новыми персонажами и налаживая с ними дружеские или романтические взаимоотношения, стараясь выяснить подробности о заболевании.