Vesper начинается с того, как маленький андроид пересекает падший мир, куда собирается большая часть безжалостных машин. Они сражаются между собой за право получить силу Света и предрешить исход собственных рас. Тысячи лет прошло после активации протокола "Веспер". Задача успешно выполнена и робот добрался до назначенного места.

Событие разворачивается в разрушающемся мире. Территории полны опасностей, загадок и секретов. Игроку предстоит раскрывать тайны, узнавать информацию и оставаться в живых, чтобы изменить будущее цивилизации. Пользователь берёт управление над небольшим роботом, попавшем на жуткую планету. У него нет сил и возможностей побеждать врагов, пока он не доберется до реликвии Drive-Gun. Это оружие поглощает свет и создает тьму, управляя разумом любого существа.

Для достижения цели представлена стелс-система. Геймер может незаметно перемещаться по области, ненадолго отключать соперников или прятаться от врагов. Активация ловушек поможет убивать заманенных врагов. Поглощенный цвет, получаемый из Драйв-Гана, требуется для активации механизмов и порталов. Взяв контроль над разумом оппонента, можно полностью управлять его действиями и способностями, избавляться от противников или открывать проходы. Для решения головоломок необходимо взаимодействовать с окружением и пользоваться основной пушкой персонажа.