В Legend of Spyro: The Eternal Night фиолетовый дракон снова вступает в бой, на этот раз против нового врага, стремящегося воскресить могущественного противника. После событий A New Beginning Спайро предстоит перемещаться по ярким ландшафтам, решать головоломки и осваивать элементальные дыхания, чтобы помешать коварным планам короля обезьян Галла. Как и предшественница, The Eternal Night предлагает линейное прохождение, проводя игроков через отдельные уровни, кульминацией которых являются битвы с боссами. Однако на первый план выходят исследование и решение головоломок, требующие от героя не только боевого мастерства.

На протяжении всего путешествия Летописец, таинственная фигура, встречающаяся в снах, дает Спайро доступ к различным элементальным дыханиям - огню, льду, электричеству и земле. Овладение этими дыханиями станет решающим фактором для победы над врагами и продвижения по игре. Кроме того, дракончик может вызывать мощные стихийные взрывы, называемые фуриями, для использования которых требуются фиолетовые драгоценные камни, собираемые на уровнях.

Летописец также наделяет Спайро способностью манипулировать самим временем. Dragon Time позволяет Spyro замедлять время, что дает ему возможность добраться до недоступных в других случаях платформ и получить преимущество в боевых столкновениях. На уровнях разбросаны сорок перьев, каждое из которых открывает концепт-арты, позволяющие игрокам заглянуть в творческий процесс игры. С новым антагонистом, которого нужно победить, и судьбой мира, висящей на волоске, проект представляет собой новое приключение для поклонников серии, требующее стратегического мышления и исследования наряду с боевым мастерством.