Aeon Drive показывает, как могла бы выглядеть Барселона в недалеком будущем. Именно в этом городе проходят приключения героини по имени Jackelyne. Она отправилась на поиски неисправных частей изменяющих реальность машин. Её цель: сохранить пространственно-временную ткань Вселенной.

Aeon Drive – это динамичный экшен-платформер в сеттинге киберпанка. Основной упор в нем делается на скоростное прохождение уровней (всего их 80). Для прохождения этапа нужно добежать до конца карты до истечения таймера. Есть не успеть, то забег по локации придется начинать заново. Есть таблица лидеров, где подсчитывается затраченное время, количество убитых противников, собранные деньги и найденные алмазы.

Стоящих на пути врагов женщина-протагонист рубит огромным мечом под ретровейв. Им же она уничтожает разрушаемые препятствия. Ещё у неё есть телепортационный кинжал. Он работает по следующему принципу: сначала девушка бросает нож, а затем, спустя мгновение, этот предмет переносит её к себе. С его помощью можно преодолевать большие пропасти и проходить сквозь определенные преграды, включая узкие проходы. Ещё шустрая героиня может прыгать, отскакивать от стен и скользить по ним. Также она способна искажать время, напрямую влияя на таймер и добавляя себе дефицитные секунды. Однако это умение надо регулярно перезаряжать, подбирая специальные капсулы.