Drift: When Worlds Collide переносит геймеров в далекое будущее. Люди освоили космос и создали Конфедерацию Феникса. Данной организации досаждают пираты. Также формирование противостоит расе Дор. Сюжет повествует о пилоте, что проходит путь от новобранца до аса.

История в Drift: When Worlds Collide поделена на миссии. В них просят обычно сопроводить транспорт, совершить диверсию, провести разведку, возглавить группу звездолетов, уничтожить цель, зачистить сектор, проникнуть на вражескую базу и так далее. За выполнение заданий летчик получает деньги. После завершения операции он возвращается на базу, где можно потратить кредиты. На них покупаются новые звездолеты и оружие к ним. Также за валюту можно отремонтировать технику и нанять корабли сопровождения. Напарники различаются характеристиками и отношением к другим людям. Поэтому в один отряд не стоит нанимать пилотов, что враждуют между собой. Союзникам позволяют отдавать простейшие команды.

В начале кампании выдается легкий и маленький истребитель. По мере прохождения главный персонаж пересаживается на более мощные модели. Управлять транспортным средством тут дают с клавиатуры. Мышь в этом космосиме не поддерживается, но можно подключить джойстик. Во время сражений приходится уклоняться не только от вражеских снарядов, но и от астероидов. Сами противники способны проводить контратаки, координировать свои действия и маневрировать.