Whispering Abyss использует вдохновленный творчеством Говарда Лавкрафта сеттинг. Действие происходит в США на территории штата Миннесота. Грейс Хейвеншауд возвращается в родной город, чтобы выяснить, что случилось с её мамой. 10 лет назад в городе под названием Дулулт неизвестная сущность утащила женщину. Та перед смертью успела передать дочери солнечное ожерелье. После того инцидента героиня осталась напуганной и одинокой. Позже девушка подросла, вооружилась парой револьверов и отправилась в путешествие по бездне, чтобы раскрыть тайны этого поселения. Ей предстоит сразиться с Блуждающими Глазами, Усиками, Сталкерами, Забытыми и другими монстрами. Каждый тип врагов требует к себе особого подхода. Сюжет и лор раскрывается через страницы журнала. Он заполняется постепенно по мере прохождения.

Шепчущая бездна представляет собой экшен-рогалик с видом сверху и трехмерной графикой в стиле Low-Poly. Видеоигра разделена на уровни. Локации генерируются заново при каждом новом забеге. Героиня бегает с двумя пушками. Она может стрелять, чередуя руки, чтобы выпускать патроны поочередно. У обоих стволов отдельные счётчики патронов. На этапах встречаются разные полезные предметы, что меняют характеристики протагонистки и немного влияют на геймплей. Они могут повышать скорострельность, увеличивать наносимый урон, позволять входить в состояние берсерка и так далее. Здесь также присутствует мета-прогрессия. Геймер понемногу зарабатывает валюту. На неё покупаются новые вещи у торговцев. Причем эти товары не даются пользователю сразу. Игрок лишь их разблокирует, чтобы они уже затем попадались ему в следующих прохождениях.